VARIOLE OVINE ET VARIOLE CAPRINE : ÉTAT DES LIEUX SUR LES DEUX MALADIES À L’ÉCHELLE MONDIALE

La variole ovine (clavelée) et la variole caprine sont deux maladies virales dues à des poxvirus qui affectent les ovins et les caprins. Elles évoluent classiquement en une forme aiguë ou suraiguë, souvent fatale. Cependant, une forme modérée ou subclinique est également observée. Les aires géographiques touchées par ces deux maladies sont très larges et incluent de nombreux pays en Europe, en Afrique, au Moyen ou au Proche-Orient et en Asie, dont beaucoup sont affectés de façon endémique. En raison de leur potentiel élevé de contagiosité et de propagation, ainsi que de leur impact économique majeur lié à la morbidité induite et à la baisse de productivité des cheptels de petits ruminants, ces varioles sont classées par l’Organisation mondiale de la santé animale (Omsa) sur la liste des maladies à déclaration obligatoire [¹⁸, ²⁹]. Elles font aussi partie des maladies dont la notification à la Commission européenne et aux États membres est obligatoire et vis-à-vis desquelles des modalités de contrôle et de lutte ont été établies (règlement UE 2016/429, règlement délégué UE 2018/1629, règlement UE d’exécution 2018/1882). Les espèces virales responsables de la variole ovine et de la variole caprine, bien que distinctes, présentent une forte proximité sur les plans génétique et biologique, ce qui se traduit pour certaines souches par un tropisme d’espèce qui peut être relatif (capacité d’infecter à la fois les ovins et les caprins). Il est de ce fait communément admis et pertinent de les considérer conjointement, en s’appuyant notamment sur les publications et ouvrages de Lefèvre et Fassi-Fehri et sur la synthèse réalisée par le panel d’experts sur la santé animale et le bien-être de l’Autorité européenne de sécurité des aliments (Efsa) [¹², ¹⁷, ²⁸].

ÉTIOLOGIE

Classification, morphologie virale et phylogénie

Avec le virus de la dermatose nodulaire contagieuse des bovins, les virus de la variole ovine (sheep pox virus) et de la variole caprine (goat pox virus) représentent les trois espèces constitutives du genre viral Capripoxvirus, au sein de la famille des Poxviridae, sous-famille des Chordopoxvirinae [³⁰]. Figurant parmi les plus gros virus connus, les virus de la variole ovine (194 à 320 nm x 115 à 280 nm) et caprine (230 à 260 nm x 220 à 235 nm) sont des virus enveloppés au génome viral constitué par un ADN double brin [¹⁹, ²⁵]. La taille du génome viral, qui est d’environ 150 Kb, inclut au moins 147 gènes putatifs [³⁸]. La nomenclature des différentes souches virales de la variole ovine et caprine a été établie d’une part d’après la localisation géographique de la collecte, et d’autre part selon l’espèce animale d’origine à partir de laquelle elles ont été isolées (ovin ou caprin), ce dernier critère étant discutable dans la mesure où certaines souches présentent une spécificité relative vis-à-vis de leur hôte [², ⁵, ²⁰, ³⁵, ⁴¹, ⁴⁵]. Alors qu’une pathogénicité différentielle entre les deux espèces (ovins versus caprins) serait susceptible de constituer un critère d’identification de certaines souches des virus de la variole ovine et caprine, le critère sérologique ne permet pas d’identifier les souches virales comme celles de la variole ovine ou caprine (sérotype unique au sein des Capripoxvirus). Des analyses génétiques peuvent en revanche démontrer que ces virus sont phylogénétiquement distincts, fournissant ainsi une base de différenciation moléculaire entre Capripoxvirus.

Sensibilité clinique

La sévérité des signes cliniques de la variole ovine ou caprine dépend de la nature des souches ainsi que de l’espèce, de la race et de l’âge de l’hôte infecté [⁴¹]. La plupart des souches virales affichent des différences de virulence vis-à-vis de l’espèce animale (plus virulentes pour les ovins ou pour les caprins), bien que certaines puissent présenter une pathogénicité comparable pour les deux espèces [²⁴, ²⁶]. Les signes cliniques sont généralement plus prononcés vis-à-vis de l’espèce homologue [³, ⁵]. Les races européennes de moutons et de chèvres sont plus sensibles que les races asiatiques et africaines [⁴, ²²]. Une sensibilité plus prononcée est également observée chez les races à laine, de type merinos, par comparaison avec les races à poils [¹⁷]. De même, il existe une influence du sexe, vraisemblablement en relation avec l’état physiologique des brebis [³²]. En outre, la maladie revêt toujours une forme plus grave chez les jeunes animaux, avec en particulier un taux de mortalité qui peut atteindre 100 % [³⁷]. Les conditions d’élevage, en particulier la sous-alimentation, la fatigue, le parasitisme et les maladies intercurrentes, sont susceptibles d’influencer la sévérité des signes cliniques induits [¹⁷].

Résistance aux agents chimiques et physiques

Les virus de la variole ovine et caprine sont sensibles à certains agents chimiques et physiques (encadré). Le temps de survie des deux virus varie aussi au sein de différentes matrices (^{tableau 1}) [¹²]. En l’absence de données concernant ces poxvirus et étant donné la proximité entre les Capripoxvirus, les données disponibles pour la dermatose nodulaire contagieuse sont prises en considération [¹, ¹³]. En pratique, dans le milieu extérieur, ils demeurent viables au moins trois mois dans la laine ou les poils et les croûtes desséchées sur la peau. Les deux virus persistent à température ambiante dans les enclos sales et ombragés durant au moins six mois. Ils survivent à plusieurs cycles de congélation et de décongélation, même si leur infectiosité peut alors être réduite [¹²].

DISTRIBUTION GÉOGRAPHIQUE

Les varioles ovine et caprine sont endémiques dans de nombreux pays en Afrique, au Moyen-Orient, en Turquie et dans une large partie de l’Asie incluant l’Inde et la Chine (^{figures 1} et ²). Le continent américain et l’Australie sont à ce jour indemnes d’infections par les Capripoxvirus [⁹, ¹⁴, ⁴¹]. La distribution géographique des deux poxvirus en Europe et en Turquie est actualisée depuis 2006 (nombre de foyers déclarés annuellement par pays infecté) (^{tableau 2}). Dans la plupart des pays d’Europe de l’Ouest, les varioles ovine et caprine ont été éradiquées depuis plus d’un demi-siècle. C’était le cas de l’Espagne où cette éradication remontait à 1968, avant qu’une épizootie de clavelée touche le pays le 14 septembre 2022 en Andalousie, dans la région de Grenade⁽¹⁾. Au 25 septembre 2023, soit plus de douze mois après son apparition, cette épizootie était considérée comme contrôlée, après avoir généré une trentaine de foyers au sein de zones géographiques regroupant 51 778 ovins (régions de Castille-La Manche et d’Andalousie)⁽²⁾. Seuls 57 ovins sont morts parmi les 1 026 animaux détectés comme infectés [³⁹]. Les travaux de séquençage du génome de la souche virale détectée en Espagne n’ont pas permis de déterminer précisément l’origine de l’épizootie⁽³⁾. La situation en Grèce et en Bulgarie présente des particularités dans la mesure où des incursions récurrentes et localisées des deux poxvirus y sont observées durant des périodes plus ou moins prolongées, avec comme origine probable des foyers épizootiques survenus dans des régions frontalières de Turquie [¹²]. Ainsi, la Bulgarie fait actuellement face à l’une de ces épizooties (sept foyers au total depuis le 8 novembre 2024), le précédent épisode datant du 4 septembre 2024⁽⁴⁾. En Grèce, une épizootie est aujourd’hui en cours (351 foyers au total depuis le 19 août 2024), la précédente remontant au 1^er juillet 2024⁽⁵⁾.

ESPÈCES AFFECTÉES

Aucun Capripoxvirus n’infectant les humains, ces virus sont considérés comme des agents non zoonotiques [², ¹², ¹⁶, ³⁶, ⁴¹].

Ruminants domestiques

Les ovins et les caprins sont les seuls ruminants domestiques qui développent sur le terrain une infection accompagnée de signes cliniques [², ⁴⁰]. Pour beaucoup d’isolats viraux, une forme clinique plus sévère est observée à la suite d’une infection par une souche homologue (virus de la variole ovine chez les ovins et virus de la variole caprine chez les caprins), tandis qu’il s’agit d’une forme clinique atténuée ou subclinique dans le cas d’une infection par une souche hétérologue [²]. Certains isolats de ces poxvirus semblent toutefois pathogènes à la fois pour les ovins et les caprins, comme cela est constaté pour certaines souches en provenance d’Afrique centrale ou du Moyen-Orient [¹⁰, ²⁴, ²⁶].

Faune sauvage

Des données récentes démontrent l’infection de la faune sauvage par le virus de la variole caprine, notamment du goral de l’Hymalaya (Naemorhedus goral) et du saro carmin (Capricornis rubidus) [⁶, ¹¹]. Des études complémentaires sont par conséquent nécessaires pour déterminer la susceptibilité des autres espèces de ruminants sauvages vis-à-vis des deux poxvirus, afin de mieux comprendre le rôle éventuellement joué par la faune sauvage dans l’épidémiologie des varioles ovine et caprine [²].

PATHOGÉNIE

L’infection naturelle passe principalement par la voie respiratoire au travers d’aérosols produits par les animaux infectés [²⁷]. Cependant, en raison de la difficulté à contrôler finement le modèle expérimental d’infection, en particulier par la voie respiratoire, bon nombre de protocoles utilisés pour l’étude de la pathogenèse des varioles ovine et caprine ont recours à une infection par la voie intradermique, qui induit de façon homogène et synchrone l’infection systémique des animaux inoculés [⁸, ¹⁰, ²³, ²⁴, ²⁶, ²⁷]. En dépit de différences, dont celle relative à la durée de la phase d’incubation (cinq à six jours dans le cas d’une inoculation intradermique), la maladie clinique induite à la suite d’une inoculation par la voie intradermique présente des similarités importantes avec la maladie observée après l’infection par la voie intraveineuse, par les aérosols ou par des contacts rapprochés entre les animaux non infectés et infectés [³, ⁸, ²⁶, ²⁷].

Lésions observées

Ainsi, à l’image de l’infection naturelle, la maladie induite par une inoculation intradermique des deux poxvirus est caractérisée par de la fièvre, des lésions généralisées de la peau, une lymphadénopathie étendue, des lésions des muqueuses dans les régions oro-nasale (bouche, langue, conjonctives et cavités nasales) et conjonctivale, ainsi que des lésions des organes internes (appareils respiratoire et digestif) [⁸, ¹², ¹⁵, ²¹]. Concernant les atteintes macroscopiques, il convient de souligner la précocité des lésions observées au niveau des nœuds lymphatiques (dès quatre à six jours après l’infection), du poumon (dès six jours postinfection) et de la région du pharynx, de la langue et de l’abomasum (dès huit ou dix jours postinfection, selon le tissu et l’espèce) [³, ⁸]. Des lésions microscopiques sont également visibles au sein des mêmes tissus, notamment la peau (épiderme et derme), l’appareil respiratoire, les ganglions lymphatiques et le tractus digestif. Ces lésions peuvent apparaître précocement (dès J4 postinfection pour le site d’inoculation, J6 postinfection pour les zones cutanées, les nœuds lymphatiques et le poumon, et J10 pour le tractus digestif) avant de s’intensifier par la suite. Certains types lésionnels sont retrouvés au sein de différents tissus. Il se dégage ainsi un tableau inflammatoire plus ou moins sévère, avec une hyperplasie épithéliale, des infiltrats cellulaires, un œdème, des hémorragies, des signes de vascularite, de thrombose veineuse et de nécrose [¹⁵]. Une expression typique de la maladie consiste en une accumulation de cellules de grande taille, arrondies et/ou fusiformes, à la morphologie caractéristique et largement distribuées [¹⁵]. Ces cellules caractéristiques sont appelées sheep pox cells ou cellules claveleuses de Borrel [⁷, ³⁴]. Elles présentent un noyau avec des vacuoles, un nucléole de taille augmentée et une chromatine repoussée en périphérie, un cytoplasme abondant et basophile, ainsi que de multiples corps d’inclusion intracytoplasmiques éosinophiles, en position juxtanucléaire (corps de Borrel-Bosc), qui correspondent aux sites intracellulaires de réplication virale [⁷, ¹², ¹⁵, ³¹].

Diffusion virale dans l’organisme

Chez les animaux infectés, une température rectale supérieure à 40 °C, indicative de fièvre, est notée à partir de J5 postinfection (mouton) et J6 postinfection (chèvre) [⁸]. Chez la chèvre, la température relevée est généralement plus élevée que chez le mouton et semble persister plus longtemps (en moyenne jusqu’à dix jours versus quatre ou cinq jours) [⁸]. L’apparition de la fièvre coïncide avec celle des lésions cutanées secondaires et d’une virémie mesurable [⁸]. Dans le sang périphérique, l’ADN viral, détectable dès J4 postinfection (mouton) et J6 postinfection (chèvre), semble atteindre un pic entre J10 et J12 (mouton) ou J10 et J14 (chèvre) avant de décliner rapidement ensuite [⁸]. L’ADN viral est détecté jusqu’à J28 postinfection chez la chèvre et jusqu’à J14 postinfection chez le mouton. En dépit d’une détection possible de virus infectieux à partir de J8 postinfection dans le sang périphérique, l’analyse du titre viral (concentration en particules infectieuses) affiche des niveaux uniformément bas chez les animaux infectés [⁸]. Dès J4 postinfection, l’ADN viral est détectable dans de multiples tissus, dont la peau et le poumon [⁸]. Mais il faut attendre J8 postinfection pour que l’ADN viral et le virus infectieux soient à la fois détectables de façon large dans de multiples tissus. Les concentrations d’ADN viral les plus élevées, au niveau de la peau puis dans une moindre mesure au sein des poumons, désignent ces deux tissus comme des sites majeurs de réplication virale [⁸]. Des concentrations notables d’ADN viral retrouvées dans les ganglions lymphatiques, les muqueuses de la sphère oro-nasale et le tractus gastro-intestinal suggèrent que ces tissus peuvent aussi constituer le siège de la réplication virale [⁸]. L’étude de la distribution de l’antigène viral au sein des tissus a révélé que les monocytes ou macrophages, puis les cellules épithéliales, les fibroblastes et éventuellement les cellules musculaires lisses vasculaires sont ciblés par les virus de la variole ovine et caprine [¹⁵].

Excrétion virale

Le début de l’excrétion virale à partir des surfaces muqueuses nasales, conjonctivales et orales intervient pour la plupart des animaux entre J6 et J10 postinfection et coïncide avec l’apparition de lésions ulcératives sur les muqueuses correspondantes [⁸]. Une corrélation peut être établie entre le niveau d’excrétion virale et la sévérité des signes cliniques observés. Le pic d’excrétion virale, mesuré par la présence d’ADN viral et la détection de virus infectieux au sein des échantillons prélevés, se situe entre J10 et J14 postinfection, avant de décliner rapidement ensuite. En dépit du développement des anticorps neutralisants entre J10 et J14 postinfection, une excrétion virale a été mise en évidence, à un faible niveau, dans les sécrétions nasales jusqu’à J64 (mouton) ou J41 postinfection (chèvre), dans les sécrétions conjonctivales jusqu’à J42 (mouton) ou J22 postinfection (chèvre) et dans les sécrétions orales jusqu’à J28 (mouton) ou J22 postinfection (chèvre) [⁸]. L’excrétion virale a aussi été détectée entre J8 et J15 postinfection à un faible niveau dans les urines et les fèces [⁸]. Ainsi, l’excrétion virale pourrait contribuer à la transmission du virus, soit directement par aérosols (sécrétions nasales et orales), soit indirectement par la contamination de l’environnement [⁸]. Toutes ces données ont cependant été obtenues dans le cadre de la mise en œuvre d’infections expérimentales par voie intradermique sur un nombre limité d’animaux. Elles doivent donc être interprétées avec prudence et complétées au moyen d’expérimentations supplémentaires, soit par une voie d’inoculation identique, soit en utilisant des voies proches des conditions naturelles d’infection (aérosols, contacts). Ces dernières voies, qui exposent à davantage de risque quant à l’homogénéité des résultats obtenus, permettent d’observer des signes cliniques induits similaires, mais des différences de distribution virale (en particulier concernant les ganglions lymphatiques affectés) et de cinétique de l’infection (temps d’incubation, fièvre, virémie, excrétion à partir des muqueuses) [²⁷, ⁴², ⁴⁴].

• (1) https://www.plateforme-esa.fr/fr/episode-de-clavelee-en-espagne-au-second-semestre-2022-point-au-17-01-2023#_ftn1)

• (2) WOAH, WAHIS, https://wahis.woah.org/#/in-event/4618/dashboard

• (3) Communication durant l’atelier conjoint des laboratoires nationaux de référence pour les Capripoxvirus et la peste des petits ruminants, Ghent, 26 octobre 2023.

• (4) WOAH, WAHIS, https://wahis.woah.org/#/in-event/6006/dashboard

• (5) WOAH, WAHIS, https://wahis.woah.org/#/in-event/5825/dashboard

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